Тартуский музей игрушек был открыт 28 мая 1994 года в качестве учреждения, подчиняющегося отделу культуры мэрии Тарту. Музей располагался на склоне Тоомемяги в подвальных помещениях частного дома и небольшом флигеле на улице Лай, 1.
В 2003 году Тартуский музей игрушек переехал в специально для него реновированное старое деревянное здание на улице Лутсу и 13 марта 2004 года представил посетителям новую постоянную экспозицию и комнату, где дети могут играть и что-то мастерить.
2 декабря 2005 года в расположенном во дворе музея бывшем каретном сарае был открыт дом кинокукол и театральных кукол. В 2000 году там была показана редкая коллекция кинокукол и реквизита эстонского кукольного фильма, которую получили в подарок от ТОО «Nukufilm“. Ранее эта экспозиция была выставлена в Галерее кинокукол в филиале музея игрушек (на улице Юликооли 1). До 2010 года в домике во дворе экспонировались персонажи спектаклей эстонского кукольного театра, также традиционные театральные куклы из других стран.
30 мая 2010 года в комплексе Тартуского музея игрушек был открыт дом для театра под названием Театральный дом (на улице Лутсу 2). В этом здании находятся театральный зал, детская студия и музей театральных кукол. Театральный дом — это единственный в своем роде комплекс, при организации деятельности которого получают инспирацию от музея игрушек, из детства, от игр и воспоминаний.