Das Tartuer Spielzeugmuseum wurde am 28. Mai 1994 als eine der Kulturabteilung der Tartuer Stadtverwaltung nachgeordnete Institution eröffnet. Das Museum befand sich zunächst in den Räumen eines Privathauses am Hang des Dombergs sowie in einem kleinen Gartenhaus in der Lai-Straße Nr. 1.
Am Ende des Jahres 2003 zog das Tartuer Spielzeugmuseum in ein speziell hierfür renoviertes altes Holzhaus in der Lutsu-Straße um und eröffnete am 13. März 2004 die neue Dauerausstellung und eine Spiel- und Bastelkammer für Besucher.
Am 2. Dezember 2005 wurde auf demselben Gelände, in einem im Garten gelegenen ehemaligen Kutscherschuppen das Haus der Film- und Theaterpuppen eröffnet. Da wird eine außergewöhnliche Kollektion der Filmpuppen des „Nukufilm“-Studios und Requisiten der in Estland zwischen ca. 1970 und 1990 produzierten Filme ausgestellt, die im Jahre 2000 als Geschenk von der GmbH Nukufilm erhalten wurde. Davor war diese Kollektion in der Filmpuppengalerie (Ülikooli-Straße Nr. 1), in einer Filiale des Tartuer Spielzeugmuseums, exponiert. Bis 2010 wurden im Gartenhaus (im ehemaligen Kutscherschuppen) auch die Puppen der Vorstellungen der estnischen Puppentheatern sowie die traditionellen Theaterpuppen aus aller Welt ausgestellt.
Am 30. Mai 2010 wurde im Komplex des Tartuer Spielzeugmuseums das Haus des Theaters (Lutsu-Straße 2), in dem sich der Theatersaal, das Kinderstudio und das Theaterpuppenmuseum befinden, eröffnet. Das Haus des Theaters ist ein in der ganzen Welt einmaliges Theaterhaus, da es für die Veranstaltung der verschiedenen Beschäftigungen Inspiration aus dem Spielzeugmuseum und aus der Kindheit, von den Spielen und Erinnerungen bekommt.