Tarton Lelumuseo avattiin 28. toukokuuta 1994 Tarton kaupunginhallituksen kulttuuriosaston alaisuuteen. Museo sijaitsi Toomemäen rinteessä yksityistalon kellarikerroksessa ja pienessä pihatalossa osoitteessa Lai 1.
Vuoden 2003 lopussa Tarton lelumuseo muutti erityisesti museota varten kunnostettuun vanhaan puutaloon Lutsu-kadulle. Uusi perusnäyttely sekä leikki- ja askarteluhuone avattiin vierailijoille 13. maaliskuuta 2004.
Joulukuussa 2005 museon yhteyteen avattiin elokuvanukkien galleria, joka toimii museon sisäpihalla entisessä vaunutallissa. Galleriassa on esillä harvinainen kokoelma, jonka Nukufilm-studio lahjoitti museolle vuonna 2000. Kokoelma sisältää virolaisia animaatioelokuvien luonnoksia, nukkia ja muuta rekvisiittaa viimeisen 50 vuoden ajalta. Aiemmin kokoelmaan on voinut tutustua lelumuseon elokuvanukkien galleriassa osoitteessa Ülikooli 1.
Vuoteen 2010 asti piharakennuksessa esiteltiin myös virolaisia nukketeatterin tekijöitä sekä muiden maiden nukketeatteriperinteitä. Tarton lelumuseo laajentui jälleen 30. toukokuuta 2010, kun osoitteeseen Lutsu 2 avattiin museon Lasten teatteritalo (Teatri Kodu). Siihen kuuluu esiintymislava, lasten studio sekä teatterinukkien museo. Maailmanlaajuisestikin ainutlaatuisen Lasten teatteritalon toimintaa innoittavat lelumuseo, lapsuus, leikit ja muistot.
Lelumuseon tarkoituksena on kerätä, säilyttää, tutkia ja esitellä Viron ja muiden kansojen leluja ja kaikkea lapsuuteen liittyvää aineistoa. Museo tarjoaa lapsille ja perheille monipuolisia mahdollisuuksia vapaa-ajan viettoon sekä tukee kiinnostusta kulttuuriharrastuksiin sekä luovuuden ja itsensä kehittämiseen.